Bland de ortodoxa helsingforsare grundades 1926 ett samfund, som träffades i samband med de kristliga högtiderna enligt den julianska kalendern. Detta samfund registrerades och fick namnet St.Nikolaus brödraskap.
Det enda föremålet, som samfundet ägde, var St. Nikolaus ikon, framför vilken man bönföll. Ikonen är fortfarande i församlingens ägo och finns på högra sidans ikonställning (utan silverrisa) i St.Nikolauskyrkan Brödraskapets centrala och förenande mål, var att kunna ordna regelbundna gudstjänster i Helsingfors enligt den gamla julianska kalen-dern samt hedra de gamla kyrkliga traditionerna. Enligt den finska Religionsfrihetslagen av 1923 finns det inga hinder för att grunda religiösa samfund eller församlingar.
Samfundets grundare Vasily Savich Sinkevich, Pavel Matveevich Moshkiriev samt Alexandra KonstantinovnaVasiljeva reste till Viborg för att diskutera och få råd av den erfarne prosten fader Grigory Svetlovsky.
Fader Grigory meddelade dock att Viborgs ortodoxa samfund redan hunnit lämna in en ansökan för Viborgs Pokrova-samfund, varvid han föreslog, att man skulle skjuta upp Helsigfors-samfundets ansökan.När Viborg-samfundets ansökan blev godkänd, överläts Helsigfors-samfundets ansökan med 20 underskrifter till fader Grigory Svetlovsky för vidare befodran till myndigheterna.
Efter registreringen gällde det att hitta en präst. Fader Grigory föreslog, att man skulle taga kontakt med en flykting från Kronstadt prosten Nikolai Shstshukin Före revolutionen fungerade Nikolai Silvestrovith Shstshukin f.4.8.1876 som armeingeniör. Efter revolutionen, under den Ortodoxa Kyrkans värsta förföljelseperiod, prästvigdes han den 14 december 1920 i Moskva.
De första gudstjänsterna i Finland förrättade han på ett flyktingläger i Ino-fästnigen bakom ett taggtrådsstängsel. Senare fungerade han som lärare i en flyktingskola i Perkjärvi (numera Kirillovskaja-stationen.)Hans första svar på församlingsrådets skriftliga förslag, att bli kyrkoherde, var negativt. Fader Grigory föreslog dock att församlingsmedlemmar skulle resa till fader Nikolai Shtshukin för att personligen diskutera om saken med honom. Församlingsrådet befullmäktigade makarna Alexandra och Alexander Vasiljev samt Boris Björklund,att resa till Viborg och vidare till Perkjärvi för att tillsammans med fader Grigory konferera med fader Shtshukin. Avsikten var, att få fader Nikolai Shtshukin, att komma till Helsingfors som församlingens gäst för att på platsen bekanta sig med församlingens arbete.Efter upprepade böner gick fader Nikolai till slut med på att komma till Helsingfors. Väl framme konstaterade han ,att det var fråga om ett djupt religiöst samfund, varvid han gick med på att bli kyrkoherde i St.Nikolaus församling.
Finlands regering (riksdag) godkände församlingens ordningsstadgar den 23 december 1926, varvid församlingen enligt ordningsstadgan moment 2 var skyldig att meddela om sin existens till vissa myndigheter samt välja ett eget kyrkoråd. Först efter detta kunde församlingen bli medlem i den Ortodoxa kanoniska biskopatet.Till första biskop valde församlingen ledaren för Väst-Europa exarkatet Högt Ärade Heligheten metropolit Jevlogi.
Den nybildade St.Nikolaus församlingen underställdes metropolit Jevlogis omofor och fastställde som officiell dag för sitt grundande 9/22 maj 1927,(Nikolaidagen), då man firar församlingens högtidsdag.
Kyrkorådet höll då sina möten i makarna Vasiljevs hem Från den tiden har man sparat många intressanta protokoll. T ex. hade kyrkoherden önskat, att man skulle anskaffa ljusstakar för tio ljus, kärl för vigvatten, aspergillum (borste för spridning av vigvatten), finkornig svamp, bricka för proskura (kyrkobröd) samt övriga för gudstjänsten nödvändiga små föremål.Småningom började det strömma in kollektbidrag, samt donationer av kyrkliga föremål. Församlingen sökte frenetiskt en lämplig lokal för en kyrka varvid man vände sig till förmögnare personer,för att få en egen kyrkosal. Den första gudstjänsten hölls i köpman Kovins hus i Hagnäs i september på Johannes.Döparens avrättningsdag. Denna plats tjänstgjorde som en tillfällig tempelplats till den 11 mars 1928, varefter man måste avbryta verksamheten på grund av ägarens olämpliga uppförande.Snart kunde man hyra en lokal på gårdssidan av ett trähus vid Tredje linjen 18. Lokalen bestod av en trerummare plus en sal, som rustades upp för att tjäna som ett tempel.
St.Nikoluskyrkan hade fungerat i tio år vid tredje linjen. Den nya stenkyrkan började man bygga 1938.
Den 11 december 1938 stod kyrkan färdig och,helgades för användning. Församlingens medlemsantal hade vuxit kraftigt under de tio första åren och var över 650 personer.
Prosten Nikolai Shtshukin var en storartad pastor, som med sina eldiga predikningar kallade ryska människor till templet, motiverade till syndernas förlåtelse, inspirerade, tröstade och bad för dem. Människornai sin tur älskade honom och kände hans dragningskraft På grund av hans mångsidiga tänkesätt och outtröttliga energi växte det av en liten grupp entusiastiska personer en hel församling med en egen stenkyrka ,gudstjänster och församlingsverksamhet. Till hans egenskaper hörde en sällsynt taktfullhet och en god organisationsförmåga.
Fader Grigory Svetlovski mindes, när den dödssjuke fader Nikolai ofta bad om förböner för honom. Hans sista ord var ”fortsätt med förbönerna för mej också senare” Han avled på Mariasjukhuset i Helsingfors den 21 december 1940. I samband med den första panihidan minnesgudstjänsten) på natten meddelade fader Grigory, att han kommer att hålla liturgier till minnet av den bortgångne i fyrtio dagar. Han följdes av hundratals gråtande församlingsmedlemmar till församlingens gravgård där han begrovs. Tyvärr hade man inte hunnit få en efterträdare, vilket resulterade i att det på en lång tid inte fanns en kyrkoherde i församlingen. Efter ett långt sökande, fann man två gamla prostar- fader Sergei Chetverikov och fader Viktor Krohin som turvis förrättade gudstjänsterna i kyrkan. Detta till trots blev det fader Gregory Svetlovsky som fick sköta kyrkoherdens åligganden i församlingen. Han blev därmed också församligsrådets ordförande.
Fader Sergei Chetverikov var tvungen att tjänstgöra i St:Nikolauskyrkan endast en kort tid. Han reste till Valamo 1939, men kunde inte resa till Väst-Europa på grund av kriget. Han var då sjuttiotre år gammal. Under julen 1940 evakuerades han tillsammans med brödraskapet till Finland och bodde till en början i klostrets tillfälliga bostad, varefter han flyttade till Helsingfors. Då kunde han en kort tid tjänstgöra i St.Nikolauskyrkan, varefter han senare flyttade till sin son Feodosij Sergejevitsh i Bratislava. Fader Sergei gick bort den 29 april 1947 i Bratislava.
Församlingen sökte länge en efterträdare ,som skulle andligt motsvara Nikolai Stshukin. Först efter fem år valdes fader Viktor Krohin till kyrkoherde i december 1945.
Sommaren 1945 återförenades den av metropolit Jevlogi ledda Väst-Europeiska eksarkatet och Rysslands Ortodoxa Kyrkan, varvid även vår församling underställdes Hans Helighet Moskvas och hela Rysslands patriark Alexej den första. Den verkliga anslutningen skedde den 8 oktober 1945 ,då Leningrads metropolit Grigory (Chukov) besökte Helsingfors.
Denna tidsperiod innebar en stor andlig väckelse för tusentals ortodoxa i Finland. Moskvas patriarkat mottog hundratals hänvändelser med underskrifter där man önskade att gudstjänsterna skulle ske enligt,gammal tradition. Dessa människors själsliga behov gavs åt fader Petr Nortamo. Fader Petr är också jordfäst på församlingens gravgård. Under dessa år beslöt även Valamo klostrets brödraskap att ansluta sig till Moskvapatriarkatets omofor. St.Nikolauskyrkan började fyllas allt mera med bedjande människor Därvid uppstod ett behov att förstora kyrkan. Projektet att utvidga kyrkans utrymme skedde under ledning av arkitekt I.N Kudrjavzevs. och församlingens ekonom I.V.Roses aktiva insatser.Kyrkans östligaste del fick ett rymligare altarutrymme med tillhörande utrymme för betjäning (ponomari).
Under altaret fick man mera utrymme som än idag används till olika ändamål .Kyrkan återinvigdes den 16 december 1950.
Gudsmodersikonen från Konevits hämtas ofta från Nya Valamo för att hedras då Rysslands högt ärade biskopar besöker kyrkan , men även andra ikoner från Valamo och Konevits hämtas för att hedras under gudstjänster i St.Nikolauskyrkan.
Som församlingens biskopar har fungerat Rysslands Ortodoxa Kyrkans mest hedrade pastorer: mitropolit Evlogi Georgievsky, mitropolit Georgi Chukov, mitropolit Nikolai Jarushevitch, mitropolit Nikodim Rotov, mitropolit Filaret Vahromeev, samt Hans Helighet Alexei II Moskvas och hela Rysslands patriark.
I över 30 år (med små pauser) har församlingen erhållit andligt stöd av numera Hans Helighet patriark Kirill, som även hör till församlingens levande historia.
I synnerhet under de tio första åren som fungrande ärkebiskop förrättade han gudstjänster, predikade, träffade församlingarnas kyrkoråd, kände flere församlingsmedlemmar och var på allt sätt med om olika händelser inom församlingen.
Den 6 maj 1974 förrättade Hans Helighet patriark Pimen en liturgi i St.Nikolauskyrkan. Patriark Pimen besökte Finland för andra gången år 1981 mellan den 31 augusti – 6 september.
Den 21 september förrättade Hans Helighet Alexey II ,Moskvas och hela Rysslands patriark en liturgi i St.Nikolauskyrkan. Före detta besökte han ofta de olika församlingarna och förrättade gudstjänster i egenskap som ledande ärkebiskop ända till 1986 då han blev vald till patriark.
Prosten Viktor Krohin valdes till kyrkoherde 1945 (han är jordfäst på församlingens begravningsplats).
Till hans efterträdare valdes Gregory Pavinsky som även han var en flykting från Kronstadt. Han tjänade som församlingens kyrkoherde i 19 år ända till din död. Fader Gregory somnade in 1969. Även han är jordfäst på församlingens begravningsplats. Vardera hade genomgått Petersburgs Andliga Akademi före revolutionen. Vardera hade genomfört en teologisk licensiatforskning.
1969 valdes under församlingens allmänna möte fader Nikolai Starostin till ny kyrkoherde, som dock måste anhålla befrielse från tjänsten på grund av sjukdom.
1973 valdes under församlingens allmänna möte fader Georgy Kilgast.till kyrkoherde.Under hans period lösgjorde sig St.Nikolausförsamlingen från Viborgs Pokrovaförsamling varvid församlingens namn och och ordningsstadgar ändrades.
Från och med 1985 fungerade prosten Mikael Poljachenko som kyrkoherde. Han hade varit aktiv inom St. Nikolauskyrkan.Bl.a. sjöng han i kyrkokören, skötte om begravningsplatsen, var flere gånger medlem i församlingsrådet samt fungerade som församlingens ekonom.1974 beslöt kyrkorådet, att han skulle hjälpa fader Georgy som diakon..Mitropolit Nikodim vigde honom till diakon 1980 och Viborgs ärkebiskop Kiril vigde honom till präst. 1986 fungerade han även som kyrkoherde i Pokrovaförsamlingen.
Under 1980-talet började många gamla församlingsmedlemmar gå bort och det var ont om ungdomar. Församlingen började tyna bort och försvagades. Rysslands Ortodoxa Kyrkan visade på alla sätt sin omtanke för församlingen. Församlingen fick kyrklig litteratur, kyrkliga klädesplagg, kärl samt mycket annat-
Efter Sovjetunionens sönderfall började en ny invandring till Finland. Församlingen började födas på nytt. I församlingen började en ny geration prästerskap att fungera. Småningom fylldes kyrkan med troende människor. Kyrkokören började sjunga med ny kraft. Under gudstjänsterna började man se barn. Fader Mikael Poljatchenko avled 1998.
Förutom kyrkoherdarna tjänade i församlingen en grupp flitiga pastorer och diakoner m.fl. pastor Sergei Chetverikov, vid gudstjänsterna munkdiakonen Arseny Konev.I församlingen deltog också ärkediakonen Mikhail Melnikov och diakonen Feodor Lukjanov (begravad på församlingens gravgård). Som diakon fungerade en tid den blivande kyrkoherden i Pokrovas församling prosten Boris Pavinsky (begravad på församlingens gravgård).
Fader Grigory Sandin (begravad på församlingens gravgård) var en kraftfull pastor och nära bekant med numera helgonförkarade Johannes från Kronstadt som välsingnade hans vigsel.Före revolutionen var han förmögen och bedrev välgörenhet genom att bistå fader Johannes från Kronstadt med att grunda ett kloster i St. Petersburg. I samband med revolutionen förlorade han hela sin egendom men han förlorade inte sin andliga tro, utan tvärtom som gamlingen Job, stärkte sin tro och stärkte även andra.
Endast fyra av ovannämnda pastorer och två kyrkoherdar hade genomgått officiella teologiska examen nämligen prosterna Viktor Krohin, Sergei Chetverikov, Georgy Pavinsky och Boris Pavinsky. Övriga präster valdes ur församlingsmedlemmarnas hängivna skara.
Som församlingens kantor fungerade länge kyrkomusik-kompositören Alexey Ivanovitsh Krasnostovsky. Han var född i St.Petersburg den 15 mars 1880 i en reservistsoldatfamilj.Han genomförde kantorskurser i Hovets sångkapell. Som 17-åring fungerade han som kapellmästare.Han blev färdig från St.Peterburg-konservatoriets kompositören och kapellmästaren N.A.Rimski-Korsakovs klass.Fr.o.m 1900 fungerade han som kantor i flere kyrkor i S.Petersburg Han fungerade som kyrklig kantor och sånglärare i Blå Korsets skyddshem och senare i Pokrovas kvinnoförsamling. En tid fungerade han som kantor i staden Orel. År 1908 blev han Viborgs katedralkyrkas kantor i Finland.Han undervisade även i skolor.Hans kompositioner förstördes 1939 under ett bombardemang.Han blev evakuerad till mellersta Finland till Migol-byn nära Tammerfors.Fr o.m 1950 bodde han nära Helsingfors, komponerade och fungerade som kantor i St.Nikolaus fösamling.
Alexey Ivanovitsch Krasnostovsky avled den 8 februari 1965 och är jordfäst på församlingens gravgård.
Fr.o.m.1979 tjänstgör prosten med rätt att bära en mitra Oleg Chervinsky ,men är samtidigt församlingens gårdskarl. Av alla hans föregångare har han varit längst i församlingens tjänst.
Fr.o.m. januari 2012 fungerar i församlingen fader Vladislav Menshikov, som hade fungerat som diakon fr.o.m 2005
Som kantor i församlingen har sedan 1989 fungerat Taisia Voskoboinikova.
Prosten Nikolai Voskoboinikov har tjänat i församlingen sedan 1989 och som 1999 blev vald till församlingens kyrkoherde.